Stavěn byl současně s novogotickou budovou sirotčince (dnešním internátem). Vysvěcen byl českobudějovickým biskupem M.J. Říhou 3.6.1888. Spolu se sirotčincem a školou byl součástí komplexu objektů, které si od šedesátých let 19. století budovala Kongregace Milosrdných sester svatého Karla Boromejského, jimž byla v roce 1850 svěřena péče o pacienty městské nemocnice, která se nacházela naproti. V době komunistického režimu byl kostel využíván pro účely Třeboňského archivu.

V současné době je vlastníkem kostela Římskokatolická farnost – děkanství u kostela sv. Mikuláše a postupně pod vedením spirituála Biskupského gymnázia Josefa Prokeše dochází k jeho „oživení“.

V roce 2007 byl kostel vybaven venkovním osvětlením. V druhé polovině roku 2013 začala v kostele rekonstrukce elektroinstalace a ústředního topení. V celé ploše kostela bylo provedené podlahové vytápění a nová nášlapná vrstva podlahy. Stávající okna do prostoru internátu byla repasována, dveře byly provedeny jako repliky stávajících jednokřídlových kazetových dveří s dřevěnými rámovými zárubněmi. Rekonstrukce elektroinstalace pro osvětlení a ozvučení prostoru byla řešena s ohledem na dekorativní výmalbu kostela. Rozvody elektroinstalace byly vedeny v podlaze nebo v prostoru nad klenbami. Osvětlení bylo řešeno jako přímé i nepřímé, moderními osvětlovacími tělesy s reflektory, kompaktními zářivkami a světelnými diodami. Povrchy stěn byly očištěny restaurátorem a následně byly na stávající dekorativní výmalbu stěn lodí postupně v pravidelném rastru kladeny čtverečky plátkového zlata o rozměrech 8x8 cm. Autorem rekonstrukce je ing. arch. Josef Pleskot. Větší část rekonstrukce probíhala jako dobrovolná činnost zejména studentů Biskupského gymnázia. Způsob financování byl zajištěn zejména z darů a dotací. Studenti Biskupského gymnázia i občané Českých Budějovic si mohli například zakoupit zlaté čtverečky a tím se nepřímo na rekonstrukci podílet. Všechny nové prvky byly decentně začleněny do historického prostředí kostela a kostel byl znovu vysvěcen. V současné době slouží nejen pro bohoslužby, ale také pro pořádádí koncertů a přednášek. Kromě Biskupského gymnázia využívají prostor kostel mnohé zajímavé instituce města, jako např. Jihočeská univerzita či galerie moderního umění v Domu umění. V současné době probíhá na Ministerstvu kultury ČR řízení o prohlášení kostela včetně pozemku za nemovitou kulturní památku. Kostelu se říká Studentský kostel a víc informací včetně celého ojedinělého způsobu rekonstrukce lze najít na http://www.studentskykostel.com/